Історія Полтавської єпархії починається з 1054 року, коли, при святительство Константинопольського патріарха Михайла Керуларія, при Київському Митрополита Іларіона, була створена Переяславська кафедра. Першим єпископом Переяславським був Преосвященний Миколай (1054 – тисячі сімдесят дві).
Переяславська кафедра проіснувала до 1279 року. Після скасування самостійної кафедри територія сучасної Полтавщини була, ймовірно, під безпосереднім керівництвом Київського Першосвятителя.
У 1700 році відновлено Переяславська кафедра – як вікаріатство Київської Митрополії. З 1733 по 1785 рік існувала самостійна Малоросійсько-Бориспільська єпархія, яка в 1785 році знову стала вікаріатством Київської Митрополії. У 1799 році її перейменовано в Малоросійську і Переяславську.
У 1775 році була створена Словено-Херсонська єпархія (з 1786 року – Катеринославської-Херсонська), до складу якої увійшла частина території нинішньої Полтавщини. До 1799 Преосвященні Словено-Херсонські і Катеринославські мали резиденцію в Полтавському Хрестовоздвиженському монастирі.
Першим архієпископом Слов’янським і Херсонським був уродженець грецького острова Корфу, видатний церковний діяч, вчений-енциклопедист і перший педагог епохи Грецького Відродження Євген Булгаріс (в миру Елевферий, 1716 – 1806 рр.), Який прибув до Полтави в 1776 році. Через три роки архієпископ Євген пішов на спочинок, а за його рекомендацією архієпископом Слов’янським і Херсонським був призначений теж грек за походженням і теж уродженець острова Корфу Никифор Феотоки (в миру Микола, 1731 – 1800 рр.), Теж видатний церковний діяч, вчений і педагог епохи Грецького Відродження.
З 1786 архієпископом Слов’янським і Херсонським був Амвросій Серебренников. А з 1793 року архієрейську кафедру в Полтаві очолював архієпископ Гавриїл Бонулеско (Бодони).
Після ліквідації полкового устрою на Лівобережній Україні з початку 1782 року територія сучасної Полтавщини входила до складу Київського і Чернігівського намісництв і Новоросійської губернії, а після розформування останньої, з 1783 року – в Катеринославське намісництво. У 1796 році намісництва на Лівобережжі були скасовані, а замість них створено Малоросійську губернію з центром у м Чернігові. До її складу увійшли райони, які склали згодом Чернігівську і Полтавську губернії.
У 1799 році була створена Малоросійсько-Переяславська єпархія з центром в Переяславі, якій підкорялися церкви і монастирі Малоросійської губернії. Правлячий архієрей почав носити титул Малоросійськийта Переяславський.
На початку 1802 року Імператорським Указом Малоросійська губернія була ліквідована, а замість неї створено дві – Полтавська і Чернігівська. Незабаром, Указом Святійшого Синоду від 17 грудня 1803 року Малоросійсько-Переяславська єпархія була реорганізована і перейменована в Полтавсько-Переяславську. Однак резиденція ієрархів залишилася в Переяславі, на приміській дачі Андруші, – через відсутність в Полтаві відповідного приміщення для єпархіального управління.
Тільки в 1847 році центр єпархії (резиденція єпархіальних Преосвященним) переноситься в Полтаву, а сама єпархія отримує назву Полтавської. Її архієреї почали носити титул “Полтавські та Переяславські”, і так іменувалися до 1937 року.
Для допомоги в управлінні єпархією в 1884 році було відкрито (і проіснувало до 1937 року) Прилуцьке вікаріатство, а Преосвященні Прилуцькі перебували при Полтавському Хрестовоздвиженському монастирі. У 1920-1928 роках також існувало Лубенське вікаріатство.
При єпархіальному архієреї діяла Полтавська духовна консисторія – колегіальна організація, яка виконувала церковно-адміністративну і судову функції; вона була вищою єпархіальним органом управління Православної Церкви. Консисторія була ліквідована в 1919 році – відповідно до постанови Всеросійського Церковного Собору про реорганізацію консисторій в єпархіальні ради.
З 1863 року єпархія мала свій друкований орган – журнал “Полтавські єпархіальні відомості”. Крім офіційної інформації, він мав і неофіційну частину, де публікувалося багато статей з історії єпархії, монастирів, храмів, церковно-парафіяльних шкіл, біографічні нариси про видатних церковнослужителів і т. П. У 1919 році, після встановлення радянської влади, журнал був закритий.
Історично склалося так, що в різний час в територію Полтавської єпархії входили, крім сучасної Полтавської області, також Переяславський, Золотоніський, Прилуцький і Роменський повіти (зараз – Київська, Черкаська, Сумська та Чернігівська області).
За даними клірської книги Полтавської єпархії, на 1912 рік у ній було 2 606 899 осіб Православного віросповідання, 1250 храмів, 7 монастирів (3 чоловічих і 4 жіночих) з майже 500 ченцями і черницями та стількома ж послушниками і послушницями, чотири Духовних училища ( в Полтаві, Лубнах, Переяславі та Ромнах), Духовна семінарія і жіноче єпархіальне училище в Полтаві. У той час майже при кожній церкві була церковно-приходська школа або школа грамоти, в яких навчалося понад 54000 учнів та учениць. У 17 соборах, +1124 парафіяльних храмах, 29 приписних, 22 будинкових і 40 цвинтарних церквах несли послух 51 протоієрей, 1262 священика і 1 386 псаломщиків.
З 1890 до 1918 року діяло Полтавське єпархіальне Братство імені святого преподобномученика Макарія. Братство надавало матеріальну допомогу церковно-парафіяльним школам (ремонт, придбання літератури, допомога бідним учням), сприяло відкриттю нових шкіл, курсів з підготовки вчителів грамоти і т. П. На 1896 рік у Братстві складалося 1388 членів, серед яких – 35 почесних, 16 довічних і 844 дійсних. У підпорядкуванні Братства знаходилося 1 388 шкіл, в тому числі 476 церковно-парафіяльних та 547 шкіл грамот. Всього в братських школах навчалося 29428 учнів. Керівництво курсами і школами здійснювала Рада, який очолював ректор Полтавської Духовної семінарії.
Завдяки активній діяльності преосвященного Іоанна (Смирнова) і ряду відомих полтавських вчених, при Єпархіальному управлінні з указом Синоду в 1906 році був створений Полтавський археологічний комітет і Полтавське древлехранилище (унікальний музей рідкісної церковної старовини, де зберігалося, наприклад, Пересопницьке Євангеліє). Музей діяв до 1919 року.
Зі встановленням радянської влади церковне майно, в тому числі і священні предмети, було розграбовано або відібрано за постановами органів влади. Тоді ж були передані до державних музеїв і скарби Полтавського Древлехранилища. Після закриття в 1923 році Полтавського Хрестовоздвиженського монастиря безслідно зникли нетлінні останки архієпископа Амвросія (Серебреннікова), а також єпископа Афанасія (Вольховського) – єпископа Старорусского, згодом Могильовського (уродженця Полтави, випускника Києво-Могилянської Академії), який з 1798 роки перебував на спокої в Лубенському Мгарському монастирі і помер в 1801 році в Полтаві.
Після жовтневих подій 1917 року храми і монастирі на Полтавщині почали масово закриватися; в 1937 році весь правлячий єпархіальний єпископат разом з духовенством був репресований, парафії ліквідовані. У 1939 році, після смерті тимчасово керуючого єпархією Преосвященного Митрофана (Русинова, +1938) і знищення всього духовенства, кафедра в Полтаві практично припинила своє існування.
В період німецько-фашистської окупації, в 1942-1943 роках, Полтавська єпархія на деякий час відновила свою діяльність, частина церков була відкрита. Керував єпархією протоієрей Володимир Біневський, а потім пізніше – єпископ Веніамін (Новицький), з титулом «Полтавський і Лубенський».
Після остаточного відновлення церковного життя на Полтавщині (з 1944 до 2007 рік) Преосвященні Полтавські називаються “Полтавський і Кременчуцький”.
У повоєнні роки Полтавська єпархія постраждала так само, як і вся Церква. “Боротьба з релігією” дала про себе знати. Як випливає з архівних даних, в 1945 році в єпархії було 346 церков і 376 священнослужителів (у тому числі 5 ченців). У 1948 році храмів стало 340, а священнослужителів – 325. До 1961 року збереглася така ж ситуація. До 1970 року кількість храмів скоротилося до 52, а священнослужителів залишилося тільки 65. На початок 1988 го ці цифри майже не змінилися, лише незначно зросла кількість священнослужителів. До цього року в Полтавській єпархії було всього 52 діючих приходу, розділених по 5-ти благочинним округах, і жодного монастиря.
У 1999 році Полтавська єпархія відзначила свій 200-річний ювілей.
До 2007 року в Полтавській єпархії, що збігається кордонами з Полтавською областю, існувало 400 парафій, об’єднаних в 20 благочинь, 4 монастирі, духовна семінарія.
Рішенням Священного Синоду Української Православної Церкви від 14 листопада 2007 року, зі складу Полтавсько-Кременчуцької виділена самостійна Кременчуцька єпархія.
У складі Полтавської єпархії після її реорганізації залишилися:
- Міста Полтава та Комсомольськ;
- Велико-Багачанському, Гадяцький, Диканський, Зіньківський, Карлівський, Кобеляцький, Котелевський, Машівський, Миргородський, Ново-Санжарській, Полтавський, Решетилівський, Чутівський і Шишакский райони;
- Спасо-Преображенський Мгарський і Хрестовоздвиженський Полтавський монастирі;
- Полтавська Місіонерська Духовна Семінарія.
Керуючий Полтавською єпархією носить титул «Полтавський і Миргородський». Кафедральні собори: у Полтаві – Свято-Макарівський і Воскресенський (будується); в Миргороді – Свято-Успенський.